沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
在昆虫世界里，一群善良的甲虫每日辛劳耕作，建设他们的家园。而在甲虫王国那个最偏僻的山茶村中，却隐藏着一个不为人知的秘密。某天，星仔（赤焰七星）驾着垦泥车开垦自家荒地时，被威龙（乌甲威龙）硬拉上山顶观看一场骑刃王比赛，为了说服对方赔自家的茶树，星仔驾驶垦泥车利用仅剩的3%能量撞翻了对手，但这也让他意外地发现，自己驾驶的垦泥车其实是赤焰家族的家传超级骑刃王——龙战骑。但得知山茶村里有这样一个人之后，狮鹫山庄第一高手钢千翅以及白虎车队队长铠甲神便相继挑战星仔试图分个高下。为了应战，原本想隐瞒事实的赤焰爷爷只得道出实情——星仔的父亲因为驾驶龙战骑比赛而死在了赛场上，而他不希望同样的悲剧和宿命在星仔身上重演，便将龙战骑的外壳卸下，将他伪装成一辆垦泥车，并不许星仔使用它去战斗。他怀着冠军梦想来到大城市，并与钢千翅，铠甲神，苗纹纹组成圣兽队，迎接新的挑战。在成长过程中，他得知一个邪恶科学家为了赢得冠军操纵比赛，团队运用自身神奇力量瓦解了邪恶科学家的阴谋，赢得了总决赛冠军，成为拯救甲虫世界的传奇英雄。
故事发生在宁静的山村小镇中，个性有些害羞的少年桐岛青大（细谷佳正 配音）就居住和生活在这里。小镇的生活平和美好，但对于青大来说，依然有一个小小的烦恼萦绕在他的心头。那个名叫神咲七海（早见沙织 配音）的少女，她的身影总是不经意的出现在青大的视线中，而青大也不自觉的追随着七海的脚步。枝叶柚希（中岛爱 配音）的出现打乱了青大的生活节奏，这个性格直率活泼的女生居然自说自话的寄宿在了青大的家中，青大和柚希的同居生活就这样开始了。 除了柚希和七海外，还有一个女生的存在让青大感到格外在意。作为青大的青梅竹马，加贺月（高野菜菜 配音）的开朗性格显得格外富有魅力，徘徊在三个女孩子们中间，青大究竟该如何选择呢？
