民俗学者一之宫勘太郎（宫田幸季配音）在写作之余还做起了收妖除魔的兼职，天生强大的灵感力为他的副业创造了得天独厚的条件。同勘太郎一同工作的是一只名叫妖子（川上伦子配音）的狐妖，她因被勘太郎赋予了名字而必须服从勘太郎的所有命令。在一次意外中，勘太郎解开了“最强食鬼天狗”春华（樱井孝宏配音）的封印，失去记忆的春华遂即成为了勘太郎得力的助手。杉野村发生了儿童神隐事件，唯一的幸存者也失去了记忆。勘太郎受委托调查此事，却发现这座村庄里的一切都似曾相识，并且，事件的真相似乎同春华的身世有着千丝万缕的联系。
青城山灭派，玄门遭遇旷世劫难。朱离地煞觉醒，携青城掌教冷霜凝险夺玄珠，再顾青玉坛，蒙星象子指点，欲共赴昆仑抵御魔道大军。天一子未赴中秋之约，太白子知道天一子已遇不测，开始查探凶手，本以为是魔道的阴谋，没想到在昆仑派发现了一些端倪。魔道势力风谲云诡，其间隐情扑朔迷离，深不可测的魔道高人邓辰因为太初九元的转世，重出天阴谷，纠集紫衣人等魔道长老集齐三才秘要，欲救出魔道祖师天魔元煞，登顶昆仑之时，幕后黑手阴谋乍现，玄魔两派均遭扫荡。玄魔两派，孰正孰邪，灵飞纪第三季为您揭开面纱。
